Komaru Naegi, la petite sœur de Makoto Naegi, est emprisonnée à l'intérieur d'un appartement mystérieux depuis plus d'un an. Un jour, elle est secourue par Byakuya Togami de Future Foundation, mais le sauvetage prend l’eau lorsqu’une centaine de Monokumas attaque. Komaru découvre bientôt que la ville est désormais sous le contrôle d'un groupe d'enfants se disant les guerriers de l'espoir. Leur chef, Monaca, déclare que la ville sera le site d'un paradis pour enfants, et pour ce faire, tous les adultes seront exterminés. Komaru s'associe à Toko Fukawa pour tenter de survivre, échapper aux ingénieux Monokuma Kids et découvrir les secrets de la ville.

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